叶色植物抗生物胁迫研究综述

摘要：作为固着的生物，植物必须受到昆虫的攻击。在漫长的进化过程中，植物产生了许多抵抗这种生物胁迫的机制，例如色素积累。色素水平决定了叶子颜色的深度和分布，从而间接或直接影响昆虫的攻击行为。因此，了解叶色与昆虫互认机制，将为新品种的培育和改良提供重要的理论依据。本文概述了叶色的形成和色素对昆虫攻击行为的影响，并探讨了叶色与昆虫相互作用研究的挑战，以及未来发展的潜在方向。

关键词

.叶色,病原 感染,色素;

一、简介

昆虫袭击被认为是威胁植物生存的关键挑战之一，它强烈抑制植物的生长，降低植物的生产力，甚至导致植物死亡。因此，在漫长的进化过程中，植物必须发展出一些有益的机制来识别和抵抗昆虫的攻击[ 1 ][ 2 ][ 3 ]。先前的一项研究报告说，色素的积累在植物受到昆虫攻击时的自我保护机制中起关键作用 [ 4]。这表明色素的种类和水平是昆虫抗性方面的关键因素。这些色素可以将有关植物生理状态的重要信息传达给其他生物，并通过影响叶片颜色的形成来间接改变昆虫的攻击行为 [ 5 ] [ 6 ] [ 7 ]。因此，叶色的强度和分布成为它们对潜在昆虫的防御承诺的关键信号 [ 8 ]，但其机制仍然很大程度上未知。较少的工作集中在昆虫的宿主选择和叶子颜色之间的关系上。

叶色的变化主要是由叶绿素的逐渐丧失与类胡萝卜素和花青素的部分保留相吻合的 [ 9 ]。这些具有叶色变异的植物的基因组中含有大量各种赋予昆虫抗性的基因[ 8]。因此，有色植物对昆虫攻击的防御有多种形式，从防虫总色素的积累到颜色相关基因的调控，再到昆虫对寄主植物的视觉识别。这些过程通常同时发生。在过去的几十年里，叶色突变被认为是一种不良表型，没有进行更多的研究，但是一些明智的育种者致力于利用叶色变异来开发新的抗虫品种，因为叶色改变了昆虫的行为被发现。

因此，从生物防治的角度来看，叶色是植物的一个重要特征，它影响着昆虫的宿主选择、植物生物学状态的变化以及植物对昆虫的适应。在这篇文章中，我们总结了我们对植物颜色的认识，以及病原体与植物颜色之间的密切关系和未来的发展方向，这将有助于更好地了解植物颜色相关的病原体。

2. 为什么植物的叶子会呈现五颜六色

当叶子暴露在可见光下时，光会被叶绿体、液泡和有色体中存在的各种色素的细胞部分吸收。之后，剩余的光被海绵组织反射，然后一遍又一遍地穿过有色素层的整个细胞[ 10 ]。当有机体的眼器官感知到未吸收的光时，就会观察到叶子的颜色。

因此，叶色的形成与细胞内色素积累的水平密切相关 [ 11 ] [ 12 ]。色素水平可以强烈改变入射光在上皮细胞上的传播 [ 13 ]。除了众所周知的绿色是由叶绿素决定的 [ 14 ] [ 15 ] ，紫色、蓝色、红色等亮色的呈现通常与花青素和类胡萝卜素的积累有关 [ 16]。这些色素可以单独或共同影响叶色的形成。当然，这也与环境因素（如光照强度、冷胁迫、营养元素等）、色素分布、植物本身的生理状态等有关。编码色素或质体的基因突变可能是导致颜色变化的基本和主要因素。基因的丢失或突变在叶色变异中起关键作用。例如，BGL11 ( t ) 基因的突变，其编码区 9 bp 片段缺失导致叶片变黄 [ 17 ]；BoPR基因功能丧失导致花青素代谢紊乱[ 18 ]；PDS沉默导致植物叶子上的光漂白。此外，寒冷、光照等环境因素也是导致叶色变异发生的主要动力。近期研究发现，冷光通过调控关键基因或转录因子诱导花青素合成，提示叶色变化增强了植物对环境的适应能力。

3. 颜料如何影响昆虫的攻击行为？

众所周知，几乎昆虫对颜色的识别取决于光的波长[ 19 ]，而色素可以改变光波的长度[ 20 ]，从而调节昆虫对寄主植物的行为选择。Aman (2014) [ 21 ] 的一项研究支持了这一说法，他报告说色素对光的吸收显着改变了光的波长（图 1)，而色素光谱吸光度的差异导致植物对昆虫的抗性差异。此外，不同的光周期和波长对昆虫的生活史性状也有重要的综合影响：在短日照和红光条件下，总幼虫期最长。雌性保持在长日光周期和白光下比放置在其他光周期和波长下的雌性表现出更好的繁殖性能 [ 22 ]。此外，受叶片颜色影响的光波长也会改变昆虫的视力。一些数据表明，短波辐射可以通过改变次生代谢物的生物合成来增强植物的防御能力并激活植物的防御途径以抵抗昆虫[ 23]，但这通常受其化学结构、细胞定位和色素的生化合成途径的影响 [ 10 ]。

4. 什么是叶色抗虫蛀

众所周知，绿叶植物的数量在五颜六色的植物王国中占有很高的比例。长期演化导致叶绿素具有不吸收绿光的特性[ 24 ]。这也是导致形成绿色的原因。绿色通常被认为是对昆虫游客有吸引力的颜色 [ 25 ]。贾汉等人。[ 26 ] 认为光的波长

图 1。大量色素（ β-胡萝卜素、叶绿素 a、叶绿素 b、叶黄素和玉米黄质）的吸收光谱中的数字表示光的波长（由 Åman等人（2014 年）[ 21 ] 描述）。

绿叶反映的粉虱对粉虱的吸引率较高（表1）。此外，绿色对昆虫的吸引力也与昆虫视觉系统的绿光信号相关的各种蛋白质有关。在一些昆虫如黑腹果蝇 体内，对绿光敏感的蛋白质的表达高于其他昆虫，进一步研究发现这些蛋白质属于绿光信号的受体，其水平和分布在其中起关键作用。昆虫的绿色识别[ 27 ]。此外，与蛋白质绿光信号不同，昆虫眼中的绿色敏感视蛋白也可以极大地影响昆虫的行为[ 28]。基因组学揭示的视蛋白功能多样化和光感受器进化导致视觉系统的良好发展 [ 29 ]。

绿色的饱和度和亮度对昆虫的吸引力有影响[ 30 ]。与受侵染的叶片相比，未受侵染的叶片中的叶绿素 a 和 b 浓度显着升高，这表明明亮的颜色可能对昆虫具有更强的抗性 [ 31 ]。一些以较低的类胡萝卜素/叶绿素 a + b 商为特征的植物，总是较少被研究的蚜虫入侵 [ 32 ]。一般来说，在这些对昆虫敏感的绿色植物中，当受到昆虫攻击时， CHL2等基因在转录水平上的表达会降低 [ 33 ]。

相反，一些深色，例如红色，通常被认为与花青素或类胡萝卜素的代谢有关，作为警告信号，可以防止昆虫食草动物的攻击，因为这种颜色不太容易被侵略性昆虫光感受器感知，这表明红色的叶子会破坏昆虫的伪装 [ 34 ]。有色植物中红色的产生通常是由于黄酮类化合物途径从飞燕草素转向天竺葵素 [ 35 ]。苯丙素途径作为导致花青素和其他酚类化合物生物合成的信号被称为拒食特性 [ 36 ]，因为昆虫可以通过感知该信号的方法避免食用红叶 [ 37]。绿色反射率降低

团体

TYLCV

各种 LED 灯的吸引率 (%)（平均值 ± SE）

紫色

靛青

蓝色的

绿色的

黄色

橙子

红色的

400 - 420

430 - 440

450 - 460

520 - 530

570 - 580

590 - 610

610 - 630

BT-Q

内华达州

1.0±0.5c

0.0±0.0℃

0.0±0.0℃

47.3±2.9a

1.6±0.3c

15.0±3.0b

1.6±1.2c

五

0.0±0.0℃

0.0±0.0℃

1.3±0.7c

78.3±2.9a

1.0±0.6c

15.3±1.5b

0.0±0.0℃

Bt-B

内华达州

0.3±0.3c

0.3±0.3c

0.0±0.0℃

62.0±2.0a

1.7±0.3c

17.0±2.6b

0.3±0.3c

五

0.0±0.0℃

0.0±0.0℃

0.0±0.0℃

82.3±1.8a

2.0±0.6c

13.3±1.9b

0.0±0.0℃

表 1。粉虱对可见波长范围内的各种 LED 灯的吸引力（由 Jahan等人（2014 年）[ 26 ] 描述）。

在昆虫饲养室中，将感染番茄植株的粉虱暴露于 7 个 LED 光源下 6 小时；烟粉虱Q-生物型 (Bt-Q) 和 B-生物型 (Bt-B) 的非病毒 (NV) 和病毒 (V) 组，以及白粉虱( Tv ) 的 NV 组。每行中的不同字母（a、b 和 c）表示在 P ≤ 0.05 * 每种光的指示波长 (nm) 处的值显着不同。

光谱带和伴随的在 400 nm - 570 nm 光谱范围内的反射率水平可能会使某些昆虫食草动物难以辨别红叶，或使食肉动物更容易辨别昆虫食草动物 [ 38 ]。同时，这些警告信号增加了植物和食草动物的适应度 [ 39 ] [ 40 ]。这一假设已被先前的研究证实，其中报道了吸收可见光的叶花青素的合成途径可以通过增加作为强效昆虫威慑物的警告物质的产物积累来抵抗昆虫的攻击 [ 41 ] [ 42 ]。

关于类胡萝卜素合成，鲜红色、黄色和橙色的形成是众所周知的。胡萝卜素、叶黄素和玉米黄质是类胡萝卜素的主要成员 [ 43 ]。光合生物利用类胡萝卜素进行光保护和光收集[ 44 ]，同时这使得吸收可见光波长成为可能。吸收光的波长取决于这些类胡萝卜素中双键的数量和性质。这就是为什么高水平的类胡萝卜素通常呈现这些颜色，例如鲜红色、橙色和黄色 [ 45 ]。其中，类胡萝卜素积累引起的黄色是一种吸引昆虫的鲜艳颜色[ 46]。控制叶黄素掺入与形态颜色表皮黑色素的组合调节昆虫如蛱蝶 蛹的适应[ 47 ]。通过病毒诱导的基因沉默破坏植物类胡萝卜素的生物合成导致昆虫食草动物的低产卵行为[ 48 ]。然而，黄色对昆虫的敏感性有时也是一种警觉（警告）信号，这主要是由于其高度显眼性，也取决于接收者的生理机能 [ 49]。此外，最近的研究表明，花青素和叶绿素的联合作用对于有色植物对粉虱等昆虫的抗性很重要，这可能是由于花青素可以防止细胞杀伤和脂质过氧化，保持 PSII 活性，减少光抑制和光漂白。叶绿素和阻止叶绿体的降解或保持叶绿素的合成并导致免疫系统的改善，从而增加对粉虱的抵抗力 [ 50 ]。

了解寄主植物抗性机制将有助于鉴定赋予抗性的基因，并通过经典育种或生物技术开发抗性品种，由于基因决定表型，植物发育最终可以在分子水平上解释[ 51 ] [ 52 ]。多年来，人们一直在研究调节与色素代谢相关的基因以抵抗昆虫攻击。转基因菌株表现出与生物合成途径相关的基因表达增强，导致色素积累增加，从而增加对昆虫的抗性或改变昆虫的选择 [ 53 ]，因此，育种者通过过度表达某些基因来增强植物对昆虫的抗性，例如Rosea1参与色素的积累，包括花青素 [ 54 ]。综上所述，昆虫对彩叶植物的攻击可能受到色素对光的调节以及色素自身特性的影响，进而反映在抑制彩叶对昆虫的行为上。

5. 昆虫本身对叶色的识别和反应

昆虫与植物之间这种相互作用的成功受到植物保护自己免受昆虫进食破坏的能力的影响[ 55 ]。如上所述，Cooney等人也证实了这一点。[ 56 ]：一些昆虫对红叶表现出高度敏感性，提供了可靠和有效的化学防御视觉信号（图2）。这不仅与植物本身的特性有关，而且与昆虫眼中存在的多种视蛋白有关。进一步的研究发现，视蛋白是一种典型的分子，通过结合与维生素相关的发色团形成光敏色素，使视觉成为可能。视蛋白进化多样化的主要驱动力被认为是与光谱敏感性和色觉相关的视觉任务，而编码视觉蛋白的基因突变可以改变对不同光的敏感性，如紫外线、蓝色和长波长 [ 57 ]。植物叶片颜色的种间变异通常与昆虫食草动物的多样性有关 [ 58]。因此，昆虫对光线敏感度的变化可能是影响昆虫选择攻击彩叶植物的重要因素。此外，在长期的自然选择胁迫下，昆虫在颜色选择上也发展出多态性以适应多色植物[ 59 ]。这些昆虫自身可以合成类胡萝卜素等色素以及与识别绿色有关的蛋白质，从而使昆虫自身由绿色变为红色，以躲避天敌，增强了它们在自然环境中的生存能力[ 60 ][ 61 ]。 .

一般来说，相同的植物可以吸引一种昆虫，但可能会抵抗另一种昆虫。一种植物可能会受到某些种类的昆虫的侵袭，然后一种昆虫也会对多种植物造成损害。这是昆虫和植物之间选择或适应的结果。例如，甲虫是球状桉树中的主要昆虫，99 % 的树木可以

图 2。在白光、绿光或红光或黑暗中被Ctenopseustis obliquana幼虫吃掉的红色（空心条）和绿边（实心条） Pseudowintera colorata叶子的区域（Cooney等人（2012 年）[ 56 ] 描述）。平均值（± SE），n = 33。组间差异有统计学意义：*，P < 0.05。

受昆虫的影响 [ 62 ]，而一些通才的食木物种可能会夸大食叶甲虫的表观物种丰富度，并且特殊物种的比例在不同树种之间差异很大 [ 63 ]。植物与昆虫之间的识别和适应之间的复杂关系对于维持生态平衡至关重要。

6. 其他参与色素代谢的因素对昆虫行为的影响

叶片着色提供了丰富的寄主植物对食草动物防御的信息，但由于缺乏数据，自然种群中植物叶片的颜色与化学防御之间的关系存在局限性。植物的防御系统剂量如何影响食草动物的丰度、偏好和性能？对于一些专门从事植物保护和植物育种的研究人员来说，这似乎是一个有趣的问题。

黄酮类化合物作为昆虫生长抑制剂，由于对过去几年发现和研究的昆虫具有控制毒性而被视为关键因素[ 64 ]，这对于成虫对寄主植物的识别和接受也很重要[ 65 ]。植物类黄酮合成途径通常包括花青素、黄酮类、原花青素等的合成，它们的特殊结构取决于植物的生理特性（图3）[ 66 ]。一般来说，参与黄酮类代谢的花青素积累会影响叶片鲜艳的颜色。一个例子是作为类黄酮代谢产物，飞燕草素、花青素以及天竺葵素具有很强的抗氧化活性[ 67]。Gringorten等人。[ 68 ] 还认为，黄酮类化合物导致昆虫对植物的损害较小是由于其对体外昆虫细胞的毒性。昆虫可以将这些化合物隔离在它们的身体角质层中以防止病原体和捕食者进入它们的翅膀以吸引配偶。因此，昆虫可能会受益于黄酮类化合物含量较高的植物，这使得使用诸如病毒病原体等生物控制剂更难以控制害虫 [ 69 ]。这表明昆虫适合种植高酚类物质。尽管昆虫的自我保护作用广泛存在，但黄酮类化合物仍然被认为通过一系列不同的机制抑制活性氧的形成来提供植物保护。70 ]。平均幼虫体重和生长抑制的强烈降低强烈证实了黄酮类化合物治疗的这一观点因此，研究人员将黄酮类化合物视为未来开发新型生物农药的潜在物质[ 71 ]。

此外，芦丁等其他一些酚类物质的浓度范围在昆虫与植物的相互作用中也起着关键作用。芦丁作为非竞争性抑制剂与精氨酸激酶 (AK) 相互作用，AK 是昆虫细胞能量代谢中的关键酶，这可能是其具有杀虫活性的原因之一。这种相互作用主要通过疏水力与精氨酸激酶形成分子间复合物来进行，精氨酸激酶负责昆虫的蜕皮过程[ 72 ]。Pinocembrin 作为另一个分支

图 3。黄酮类化合物的结构（由 Simmonds等人(1990) 描述）1 = 2', 4'-二羟基查耳酮；2 = 4'-O-异戊二烯查尔酮；3 = 3'-异戊二烯-challconc；4 = derricin；5 = 龙果果苷；6 = 6-肉桂酰-5-羟基-2, 2-二甲基色满；7 = 6-肉桂基-7-羟基-2-二甲基色满；8 = 7-羟基黄烷酮；9 = 7 - O-甲基-8-异戊二烯-黄酮；10 = 8-异戊二烯黄酮；11 = 7 - O-甲基-8-异戊二烯-黄烷酮；12 = 异龙果芸香碱；13 = 二氢异茄果苷；14 = 6', 6'-二甲基-2H-吡喃(2', 3', 7, 6)-黄烷酮；15 = 3-羟基异龙果芸香碱。

1 - 50 lg/cm 2的花青素会对幼虫的体重和存活产生负面影响，从而对昆虫产生强烈的毒性作用。相比之下，槲皮素在 0.1、1、5 和 50 lg/cm 2时对叶片消耗量和幼虫体重没有显着影响，死亡率仅略有增加 [ 73 ]，而S. phylicifolia的叶片含有高水平的类黄酮 (173毫克/克干重，干重）和低水平的绿原酸衍生物（0.97 毫克/克干重）与昆虫攻击密切相关 [ 74]。当在含有大量酚苷的树木基因型的叶子上饲养昆虫草食动物如毛虫时，发育时间延长，蛹重下降，雌性产卵数量减少 [ 75 ]。由此可见，黄酮色素的浓度与虫害之间存在着密切的关系，这取决于昆虫能否成功地对彩叶植物进行攻击。

环境pH作为一个重要因素在植物颜色的调节中起着重要作用。彩叶植物在不同 pH 值的环境下生长会影响叶片着色，这往往与细胞内色素的稳定性密切相关 [ 54 ] [ 76 ]。花青素在 pH > 4.5 时不稳定，在这个相对较高的 pH 值下，这些色素会从红色变为蓝色，这会导致叶片颜色的变化以及细胞中的花青素水平 [ 77 ]，而低 pH 的直接生理效应是关键限制酸敏感昆虫物种分布的因素，表明昆虫对寄​​主植物的选择受 pH 值的影响[ 78 ]。拉皮多等人。[ 79 ] 认为，与红色表型相比，绿色遭受更大的食草动物伤害，从被攻击的叶子数量和被食草动物损失的面积来判断，因为红色的形成强烈依赖于较低的 pH 值，但绿色或黄色的 pH 值较高（图 4）。此外，pH 值的波动也会影响昆虫氢活化酶系统的 pH 依赖性，从而间接影响植物对昆虫的吸引力[ 80 ]。蔡等人。[ 81]还认为，红色素等色素的稳定性也与pH密切相关，导致光吸收的变化，而植物产生的一些酸被认为是对昆虫伤害的防御物质变化反应（图5）。

(一)(二)

图 4。通过 pH 值转化的花青素结构以及主要花青素的结构（由 Lapidot等人(1999) [ 79 ] 描述） (a) 改变 pH 值时的花青素结构；(b) 红葡萄中主要花青素的结构。

图 5。用水提取的红色 Djulis 谷物色素的吸收光谱，并将缓冲液的 pH 值调整为 2 - 11（由 Tsai等人（2010）[ 81 ] 描述）。

七、结束语

植物叶片颜色对昆虫的吸引是多种因素共同作用的结果。迄今为止，已经对叶片着色发育的机制有了一定的认识，对色素水平与成分、光波长、次生代谢产物和关键基因之间的关系进行了深入研究。此外，对不同色叶植物中色素的种类及其对昆虫的抗性也有了基本的认识，进而对其调控机制进行了探索。随着生物学领域组学技术等快速有效的科学手段的深入发展以及高通量测序技术的快速发展，为彩叶植物王国昆虫叶片着色的发展与调控研究带来了新的机遇和挑战。一些疑难问题可以通过借鉴叶片颜色与昆虫相互作用的研究成果来解决。例如，昆虫受叶片着色影响的完整调控机制，以及与该机制相关的调控因子之间的相互作用，可用于新叶着色的发展、害虫的防治和新品种的定向选育。然而，在彩叶植物叶片着色对昆虫的发育和调控研究中产生的大量数据也对我们的分析提出了挑战，并且大多数研究仅在与叶片着色表型和昆虫数量相关的研究水平上受到限制，以确定叶片着色对昆虫的调节。近年来，关于叶片颜色与昆虫相互作用的研究似乎得到了进一步的发展。要想在有色植物叶片颜色的发展与调控研究上取得长足的进步，既要精通生物信息学和分子生物学，又需要多学科的渗透和涌现。

致谢

这项工作得到了宁夏自然科学基金（No.2020AAC03092和No.2022AAC05023）、宁夏重大科技项目（No.NXNYYZ202001和No.2021BBF02024）和国家重点研发计划的资助。中国（编号：2021YFD1600302）。

利益冲突

作者声明与本文的发表没有利益冲突。

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